Auf der schroffen Insel Berk, wo seit Generationen eine erbitterte Feindschaft zwischen Wikingern und Drachen wütet, erweist sich Hicks (Mason Thames, For All Mankind) als Außenseiter. Der einfallsreiche, jedoch unterschätzte Sohn von Häuptling Haudrauf (Gerard Butler, der seine Sprechrolle aus der Animationsreihe nun auch vor der Kamera verkörpert) widersetzt sich jahrhundertealten Traditionen, als er sich mit dem gefürchteten Nachtschatten-Drachen Ohnezahn anfreundet. Ihre außergewöhnliche Verbindung enthüllt nicht nur die wahre Natur der Drachen – sie stellt die Werteordnung aller Wikinger in Frage.

Mit der ehrgeizigen und kämpferischen Astrid (BAFTA-Nominierte Nico Parker, Dumbo, The Last of Us) und dem schrulligen Waffenschmied Grobian (Nick Frost, Snow White and the Huntsman, Shaun of the Dead) an seiner Seite stellt sich Hicks einer Welt, die von Angst und Missverständnissen zerfressen ist. Als eine alte Bedrohung sowohl Wikinger als auch Drachen in Gefahr bringt, wird seine Freundschaft zu Ohnezahn zum Schlüssel für eine bessere Zukunft.